I pesticidi, il polline e le api

Allarme contaminazione del polline!!!
Alcune sintetiche considerazioni e possibili chiavi di lettura.
Presentiamo questo innovativo ed impegnativo studio francese che svela uno scenario veramente inquietante e che propone varie e nuove problematiche:
• il polline, in modo radicalmente diverso dal miele, appare soggetto a gravi fenomeni di contaminazione conseguenti all’utilizzo nelle pratiche agronomiche di pesticidi.
• L’effetto nel tempo della presenza residuale di principi attivi nel polline, singolarmente o in combinazione tra loro, non è conosciuto, ma è prevedibile possa essere assai pericoloso per la sopravvivenza e lo sviluppo delle api (basta in merito ricordare gli studi che evidenziavano come residui infinitesimali di esterifosforici, quale ad esempio il coumaphos, presenti non in un alimento delle api, bensì nella cera dei favi, possano incidere sui meccanismi vitali della riproduzione delle api).
• La determinazione della pericolosità, e la conseguente autorizzazione d’uso agricolo dei preparati fitosanitari, dovrebbe radicalmente cambiare non limitandosi a considerare la mortalità acuta delle api, ma studiando attentamente anche gli effetti di lungo periodo di dosaggi residuali che sono, forse, solo apparentemente sub-letali.
• Le produzione apistica di polline dovrebbe, a differenza di quella del miele, concentrarsi nelle zone meno sottoposte a contaminazione agricola.
• Le stesse pratiche apistiche, che utilizzano nella lotta alla varroa insetticidi persistenti, espongono a gravi rischi di contaminazione i pollini immagazzinati nell’alveare.
LA REDAZIONE

Per studiare la presenza dei residui di pesticidi utilizzati in agricoltura e soprattutto per studiarne l’influenza sulla salute delle colonie di api, è stato avviato in Francia nel 2002 uno studio sul campo guidato dall’AFSSA Sophia Antipolis. Obiettivo dello studio analizzare il fenomeno, oggetto dell’attenzione dei media, delle gravi mortalità delle colonie d’api a seguito dell’esposizione a determinati raccolti. Per quanto a nostra conoscenza, questo studio è il primo a render conto del tasso di presenza di pesticidi nei granuli di polline d’api raccolti nel corso di un anno intero. Dopo la Seconda Guerra Mondiale i pesticidi sono stati largamente impiegati per combattere gli insetti a partire dall’utilizzo generalizzato di organoclorati.
In tempi più recenti, nel solo 2003 in Francia, sono state utilizzate circa 74.500 tonnellate di pesticidi, collocando così il nostro paese in prima linea in Europa per quanto riguarda il consumo in quantità assoluta, ma in un livello intermedio se si considerano le dosi utilizzate (4 kg/ha coltivazione) in rapporto a Paesi grandi utilizzatori (Paesi Bassi) o scarsi utilizzatori (Portogallo) (Devillers et al. 2005). Per ciascun prodotto, le quantità totali dipendono dall’importanza della coltura e dalle dosi autorizzate che vanno da qualche grammo a 1 o 2 chilogrammi per ettaro.

Perché studiare il polline raccolto?
Da diversi anni la presenza di residui di pesticidi nell’acqua, nell’aria e negli alimenti viene attentamente studiata a causa della loro tossicità per la salute dell’uomo, ma anche a causa del rischio potenziale che rappresentano per gli equilibri ecologici. L’impiego dell’ape domestica (Apis mellifera) come sentinella dell’ambiente è stato più volte descritto e discusso in occasione di diversi studi.
L’efficacia di questo insetto, quale strumento ecologico, si fonda su diverse caratteristiche biologiche ed etologiche quali un elevato tasso riproduttivo, una grande mobilità, la capacità di volare a grandi distanze e di visitare un gran numero di fiori in un solo giorno. Le colonie di api, inoltre, coprono l’intero territorio francese e le loro condizioni vengono attentamente seguite dagli apicoltori. Da un punto di vista scientifico, si possono citare gli studi che hanno utilizzato l’ape domestica per monitorare la presenza di elementi radioattivi o di metalli pesanti nell’ambiente. In modo più originale, uno studio italiano ha parimenti evidenziato che l’A. mellifera può essere utilizzata con successo per evidenziare la presenza di micro-organismi patogeni per le piante (Porrini et al. 2002).
L’esame delle matrici apistiche, miele, cera, api e polline, può fornire informazioni utili sulla presenza di agenti inquinanti nell’ambiente. Essendo Il miele un prodotto destinato al consumo da parte dell’uomo, il suo inquinamento da parte di varie molecole è ampiamente studiato in vari Paesi. In Francia, un piano di sorveglianza nazionale valuta ogni anno la contaminazione dei mieli francesi con molecole di sintesi e metalli pesanti. Nel 2003, sui 117 mieli analizzati, sono stati rintracciati residui che superavano la soglia massima autorizzata nel 2,8% dei casi. Si trattava di residui di antibiotici (tetracicline e sulfatiazolo) e di metalli pesanti (piombo e cadmio).
Benché il polline in granuli sia una derrata consumata dall’uomo, ad oggi al prodotto non è applicata alcuna legislazione. Per questo ci sono soltanto pochi dati disponibili in letteratura sull’inquinamento del polline.

Il protocollo di studio
Sono stati scelti venticinque apiari in cinque dipartimenti (Eure, Yonne, Indre, Gers et Gard, vedi Figura 1) in funzione del loro ambiente (zone a grande coltura o altre zone).
In ciascun apiario sono state scelte a caso cinque colonie (125 colonie in totale) e le si sono ispezionate quattro volte l’anno: prima dell’inverno 2002, al termine dell’inverno, prima dell’estate, in estate e infine prima dell’inverno 2003. In occasione delle ispezioni si è preceduto ad osservazioni cliniche. Sono state scelte, inoltre, due colonie supplementari per apiario e le si sono dotate di trappole per polline. Gli apicoltori dovevano mettere in funzione le trappole alcuni giorni prima della nostra ispezione e raccogliere il polline ogni due giorni. I campioni venivano immediatamente congelati e così conservati sino alla loro analisi. Le analisi sono state condotte in due laboratori: l’AFSSA Sophia Antipolis e il GIRPA (Groupe Interrégional sur les Recherches des Produits Agropharmaceutiques) ad Angers. Si è proceduto a due tipi di analisi per ricercare i residui di 41 diverse molecole: analisi “multiresiduali”, che ricercano simultaneamente i residui di diverse molecole in uno stesso campione, ed analisi specifiche che mirano all’individuazione di una singola molecola. Il primo tipo di analisi è evidentemente meno sensibile del secondo, ma presenta il vantaggio di permettere la ricerca simultanea di più prodotti (36 nelle nostre analisi). Sono state condotte su un cromatografo a fase gassosa utilizzando un rivelatore a cattura di elettroni, per i pesticidi organoclorati e per i piretroidi di sintesi, ed un rilevatore azoto-fosforo per i pesticidi organofosforati. La famiglia chimica dei pesticidi, il loro inquadramento legale di utilizzo e gli organismi nocivi bersaglio sono dettagliati nella tavola 1 con i limiti di rilevamento (LD) e di quantificazione (LQ) di queste analisi. La scelta delle sostanze attive ricercate è stata determinata dalla loro tossicità nei confronti dell’ape e/o dal loro ampio utilizzo in agricoltura. I limiti di rilevamento delle diverse molecole ricercate in occasione dell’analisi multiresiduali sono stati compresi fra 0,1 e 57,0 µg/kg, e i limiti di quantificazione fra 4,0 e 196,7 µg/kg.


Le analisi specifiche hanno riguardato le molecole imidacloprid e fipronil e tre dei loro metaboliti (l’acido-6-cloronicotinico per l’imidacloprid e i derivati sulfone e désulfinyl per il fipronil). L’imidacloprid e tutti i suoi metaboliti sono stati innanzitutto idrolizzati per dare l’acido-6-cloronicotinico.
I metodi analitici riguardanti i residui di fipronil e dei suoi metaboliti si sono evoluti nel corso dello studio, per cui i limiti di quantificazione sono diminuiti da 2,0 a 0,5 µg/kg.

Nella tavola 2, le percentuali di pollini contenenti residui sono state calcolate dividendo il numero di campioni positivi (campioni in cui sono stati rintracciati residui del composto studiato) per il numero totale di campioni oggetto dell’analisi condotta. Tale numero totale variava in funzione della quantità di polline raccolta in certe stagioni che talvolta era troppo esigua e non ha permesso di realizzare l’insieme delle analisi su uno stesso campione. In questa tavola i pesticidi sono stati classificati in ordine decrescente secondo la frequenza di comparsa nei campioni. Il tasso medio è stato calcolato utilizzando il valore della mediana allorché la quantità dei residui veniva trovata entro il limite di rilevamento (LD) e il limite di quantificazione (LQ). Per esempio, essendo il LD del tau-fluvalinate 1,1 µg/kg e il LQ 76,0 µg/kg, la mediana aveva per valore 38,6 µg/kg. I test statistici sono stati condotti sulle frequenze di presenza di residui e non sul tasso di residuo.

Le vie di contaminazione del polline
Nei granuli di polline sono stati rintracciati i residui di 19 pesticidi sul totale di 41 molecole ricercate. I residui più frequenti sono stati: l’imidacloprid (49,4% dei campioni), l’acido-6-cloronicotinico (44,4 %) ed il fipronil (12,4 %). La frequenza della presenza di altri residui (16 componenti) è risultata variare da 11,1% a 1,2% (tavola 2). La proporzione di campioni contenenti almeno l’imidacloprid o l’acido-6-chloronicotinico è stata del 69,1 %. Su 101 campioni di polline analizzato per 73 si è ricercato l’insieme delle 41 molecole. In tali condizioni solo 9 campioni (12,3%) non contenevano tracce di residui. Nei granuli di polline sono stati rintracciati residui che andavano da uno a cinque componenti. L’inquinamento più frequente corrispondeva alla presenza di un solo residuo (31,5%). Un solo campione conteneva cinque residui.
I residui di due pesticidi, il coumaphos e il tau-fluvalinate, sono stati quantificati a livello di un milligrammo per chilogrammo, il che rappresenta una quota 1.000 volte superiore all’unità utilizzata per esprimere LD e LQ, il microgrammo per chilogrammo. E’ interessante notare che questi acaricidi sono utilizzati per il trattamento della Varroa destructor, parassita delle api che distrugge le colonie francesi dagli anni 80.
I due campioni che contenevano il coumaphos provenivano da apiari ove l’apicoltore dichiarava di aver usato il prodotto per il trattamento della varroasi. E’ probabile che l’acaricida sia stato introdotto nelle pallottole di polline dalle api. E’ noto che le bottinatrici impiegano il nettare e/o il miele per agglomerare i grani di polline per formare le pallottole. La quantità di zuccheri aggiunta è variabile e può rappresentare sino al 40% del peso secco del granulo di polline (Roulston and Cane 2000). Benché l’altro acaricida, il tau-fluvalinate, sia ancora utilizzato in apicoltura malgrado ne sia stata evidenziata la resistenza degli acari, nessuno dei partecipanti al nostro studio ha riferito il suo utilizzo per il trattamento della varroasi. Lo scenario della contaminazione dei granuli da parte delle api non spiega probabilmente la presenza di residui di tau-fluvalinate nel polline. Nel 2003 il tau-fluvalinate era ampiamente utilizzato per proteggere le piante. L’origine fitosanitaria potrebbe spiegare la presenza di residui di tau-fluvalinate e altresì di tutte le altre sostanze attive nei granuli.

Residui nel polline: quando dove e che in misura?
La figura 2 rappresenta la frequenza dei residui nel polline in funzione del tempo. 81 campioni di granuli sono stati analizzati per la ricerca del fipronil e dei suoi metaboliti. Un picco nella frequenza dei residui di fipronil (e/o suoi metaboliti) nei granuli del polline è stato osservato nei campioni raccolti nel marzo-aprile 2003. La sostanza attiva fipronil non è mai stata quantificata (livelli mai superiori al LQ). Il componente sulfone è stato quantificato tre volte (1,7; 3,3 e 3,7 µg/kg), il composto désulfinyl una volta (1,5 µg/kg). Sugli stessi campioni sono stati cercati l’imidacloprid e l’acido-6-chloronicotinico. Su 56 sono stati rilevati residui almeno di una delle due molecole. Questi campioni positivi sono stati raccolti in modo uguale nell’arco dell’anno (figura 2b).
L’imidacloprid è stato quantificato in 11 campioni (i livelli variavano da 1,1 a 5,7 µg/kg), l’acido-6-chloronicotinico in 28 (i livelli variavano da 0,6 a 9,3 µg/kg). Relativamente agli altri pesticidi, la frequenza della presenza nei granuli variava dal 50% per i campioni raccolti in marzo-aprile 2003 e in maggio-giugno 2003 allo 0 % per i campioni raccolti nel novembre 2002.
Nel nostro studio i residui dei pesticidi sono stati messi in evidenza a livelli inferiori a quelli riportati in letteratura. Per esempio il livello medio di méthyl-parathion è stato di 24,8 µg/kg. Per comparazione, nel 1982 uno studio relativo ai residui di méthyl-parathion realizzato in Francia sul polline di trappola aveva mostrato livelli variabili fra 1.700 e 17.800 µg/kg (Faucon et al. 1986). Nel corso di un’altra sperimentazione di campo, negli USA, è stato raccolto polline con l’aiuto di trappole nel 1984. I livelli di méthyl-parathion nei granuli erano compresi fra i 40 e i 1.940 µg/kg. Nel corso di quest’ultima sperimentazione, non è stata riscontrata un’anormale mortalità fra le api adulte, né problemi di regine o di anormale sviluppo della covata (Waller et al. 1984). Nessun residuo dei diversi altri pesticidi ricercati in questo studio è stato ritrovato nei granuli del polline. Tuttavia alcuni riferimenti in letteratura riferiscono la possibilità di trovare tracce di questi pesticidi nell’ambiente. In Svezia, in occasione di una sperimentazione, sono stati rilevati residui di cipermetrina e lambdacialotrina con una variazione fra 70 e 1900 µg/kg nel polline da trappola. I livelli di residui erano elevati il giorno del trattamento e andavano decrescendo rapidamente col trascorrere dei giorni. Nel nostro studio l’assenza di residui di cipermetrina nei granuli di polline si potrebbe spiegare con la sua debole persistenza nell’ambiente. Metodi di somministrazione più mirati, una maggiore specificità delle sostanze attive e le nuove preparazioni commerciali attive a dosi più basse spiegano le diminuzioni dei livelli di residui da noi osservate.
Una gestione moderna delle sostanze nocive deve trovare un equilibrio fra l’ottimizzazione dell’efficacia degli insetticidi e la diminuzione della perdita di sostanze attive. Tale obiettivo ideale può essere conseguito integrando diverse tattiche, quali la scelta dell’insetticida e della sua concentrazione, il suo modo di applicazione ed il periodo in cui è utilizzato. Negli anni 70 e 80, sono state sviluppate nuove tecniche relative al trattamento dei parassiti. E’ giocoforza constatare che i nuovi insetticidi sviluppati svolgono una migliore azione potenziale: la loro tossicità nei confronti degli organismi bersaglio, grazie alla loro più specifica modalità di azione, è aumentata.
Conseguentemente vengono utilizzati in quantità inferiori per ettaro. Essendo i loro residui più limitati dovrebbero essere, teoricamente, eliminati più facilmente. Tuttavia, l’esempio della produzione di insetticidi micro-incapsulati mostra che lo scopo che ci si è proposti non sempre viene conseguito. Questa tecnica era stata presentata come un’importante tappa nella riduzione delle perdite di colonie di api dovute alla deriva di prodotti fitosanitari applicati per polverizzazione. Eppure, in occasione della procedura post-omologazione, si è constatato che le micro-capsule venivano considerate come granuli di polline da parte delle api. Le colonie di api non erano più esposte al pesticida per la sua deriva, bensì per il suo stoccaggio nell’alveare con i granuli di polline. Per ridurre questa conseguenza, è stato proposto di aggiungere un additivo che incolli le micro-capsule al supporto, impedendone la raccolta da parte degli insetti non-bersaglio (Dahl and Lowell 1984).
Successivamente, gli insetticidi sistemici utilizzati nella concia delle sementi sono stati presentati come la soluzione al problema della polverizzazione purché le api non siano esposte in modo significativo alla sostanza attiva o ai suoi metaboliti tramite il nettare o il polline. La controversia generata dall’impiego di Gaucho® nella concia dei semi di girasole ha provato che la realtà era più complessa. In Francia il fipronil è stato accusato da parte degli apicoltori di essere responsabile della perdita di numerose famiglie di api. Questo insetticida è stato largamente utilizzato per il trattamento della semente di girasole perché protegge efficacemente i semi e poi le pianticelle. E’ possibile che questa proprietà sia il frutto dell’azione combinata della molecola madre e del suo metabolita, il componente sulfone, che ha un’azione insetticida potenzialmente simile a quella del fipronil. Un altro fattore potrebbe essere la presenza del fotoprodotto (il componente désulfinyl) la cui tossicità nei confronti di mosche e topi è simile a quella del fipronil (Hainzl and Casida 1996). Quando si studia la presenza di questi tre componenti, i nostri risultati suggeriscono che i residui della molecola madre (il fipronil) sono i più frequenti nei granuli di polline.

Quale tossicità per l’ape
Il pericolo che i pesticidi costituiscono per l’ape è il risultato dell’esposizione e della tossicità. I tempi di esposizione (= esposizione cronica o acuta) e lo stadio di sviluppo degli individui esposti (= adulto, covata) giocano parimenti un ruolo importante nell’effetto dei pesticidi su una colonia di api.
E’ interessante constatare che i residui più frequentemente rintracciati sono quelli per i quali i LD (limite di rilevabilità) sono assai bassi.
Il LD dell’imidacloprid e dell’acido-6-chloronicotinico è di 0,2 µg/kg, quello del fipronil di 0,3 µg/kg. Questi valori assai bassi sono rilevati grazie alle analisi specifiche condotte per la ricerca di queste molecole. Se i limiti di rilevamento dell’insieme di 41 pesticidi fossero stati bassi quanto quelli succitati, è ovvio che le significatività dei residui ne sarebbero risultate decisamente aumentate. In altri termini, più si cerca e con maggior precisione, più si trova.
Nel corso di questo studio non si è registrata alcuna forte mortalità di api (=intossicazione acuta). Tuttavia, la presenza di vari residui di pesticidi nei granuli di polline mostra che le colonie di api sono state esposte ad inquinanti in maniera cronica (sui 73 campioni analizzati per la ricerca dell’insieme dei pesticidi, solo 9 non contenevano residui). I granuli di polline sono immagazzinati nell’alveare in forma di pane d’ape. Il pane d’ape è una mistura di polline e miele cui sono stati aggiunti molti enzimi. Le api adulte e la covata vengono nutrite direttamente e indirettamente (attraverso la produzione di pappa reale secreta dalle ghiandole ipofaringee) con pane d’ape.
Queste popolazioni, pertanto, possono essere esposte ai residui dei pesticidi durante periodi variabili. Non abbiamo che pochi dati sul divenire dei pesticidi quando vengono immagazzinati nell’alveare sotto questa forma: a che velocità vengono metabolizzati e attraverso quali processi? Ancora, non è disponibile alcun dato sulle possibili interazioni fra le molecole presenti simultaneamente nel polline o nel pane d’api. Nel nostro studio per esempio, sono stati trovati residui di fungicidi e di piretroidi simultaneamente in un campione. Ora si sa che tale associazione aumenta in certi casi la tossicità per le api di ciascuna delle sostanze attive in questione allorché le molecole vengono applicate simultaneamente in polverizzazione. E’ forse possibile un aumento analogo di tossicità nel polline o nel pane d’api?
Molte equipe hanno lavorato sulla quantità di polline di cui una larva ha bisogno per il suo sviluppo. Tale quantità dipende innanzitutto dalle stagioni, dalla varietà di polline e dalle condizioni in cui le larve vengono allevate.
Nei riferimenti bibliografici si citano numerose cifre: per il suo sviluppo completo una larva di bottinatrice necessita di 86 mg di polline di mais secondo Babendreier et al. (Babendreier et al. 2004) o di 145 mg di polline secondo altri autori senza che si menzioni la specie floreale (Winston 1993). D’altra parte si sa che l’apporto di polline influenza la resistenza delle api ai pesticidi. La diversità pollinica, così come la quantità di polline ingerita dalla larva in occasione dei suoi primi giorni di sviluppo, condizionano la successiva sensibilità ai pesticidi da parte delle bottinatrici derivate da tali larve (Wahl and Ulm 1983). E’ interessante notare che i pesticidi presenti con maggior frequenza nei campioni di polline non erano quelli che mostravano maggiori concentrazioni medie. Si può far l’esempio dell’imidacloprid presente in circa la metà dei campioni di polline (49,4%) ad una concentrazione media di 1,2 µg/kg. All’opposto, soli tre campioni contenevano residui di carbaryl ad una concentrazione media di 218,7 µg/kg. E’ importante completare queste osservazioni con la tossicità intrinseca delle sostanze attive. La tossicità acuta di una molecola viene misurata con la dose letale 50 (DL 50) orale o di contatto. E’ noto che questi valori sono estremamente dipendenti dalla temperatura, dalle sostanze attive, dalla razza delle api e dall’età degli individui testati. Le DL 50 delle molecole, su cui verte il nostro studio e disponibili in letteratura, sono state raccolte in tavola 3. E’ positivo il fatto che i residui rintracciati in concentrazioni più forti hanno DL 50 elevate.
Eppure, la domanda a cui tutti vorrebbero una risposta resta: se i pesticidi sono presenti nei granuli di polline a certi livelli, queste quantità sono pericolose per le api? Consideriamo il caso dell’imidacloprid.
Sarebbe interessante sapere quanto polline contaminato deve consumare un’ape per ingerire la quantità d’imidacloprid necessaria al raggiungimento della DL 50. Se si considera il livello medio trovato in questo studio (1,2 µg/kg), un solo individuo deve consumare 33 g di polline.
Quest’ultima cifra va comparata con il consumo di polline per l’allevamento di una larva, citato in precedenza. E’ evidente che tale quantità non la si raggiungerà mai in alcuni giorni e che il polline dovrà essere stoccato nell’alveare
Si ritorna dunque al problema della nostra mancanza di conoscenze sulla stabilità e il divenire delle molecole attive nell’alveare. Inoltre si è mostrato che quantità molto piccole di sostanze attive possono avere effetti deleteri sulla fisiologia e il comportamento delle api. Questi effetti sono molto difficili da individuare. In occasione di studi sulla tossicità cronica si è visto che l’imidacloprid provoca un effetto sulle api a dosi assai basse: queste dosi erano fino a 60.000 volte inferiori a quelle necessarie per produrre lo stesso effetto in occasione di intossicazioni acute. Lo stesso tipo di responso è stato registrato per il fipronil. Effetti sull’apprendimento sono stati registrati nel caso in cui le api ne avevano ingerito dosi assai basse: 0,075 e 0,15 nanogrammi di fipronil per ape e per giorno, cosa che corrisponde alla dose di DL 50 divisa rispettivamente per 80 e per 40. Se gli effetti registrati su ciascun individuo vengono sommati l’un l’altro ci si può attendere che la colonia sia condizionata nella sua collettività dall’ingestione di dosi molto basse. Eppure, le conseguenze sulla colonia dovute all’ingestione di dosi assai basse sono ancora poco conosciute e mal quantificate.

In conclusione
Questo studio ha rivelato la presenza di residui di un gran numero di pesticidi nei granuli di polline raccolti dall’ape domestica. Questi residui sono stati trovati a concentrazioni medie assai variabili che vanno da minime tracce a centinaia di microgrammi per chilogrammo. Questo inquinamento è stato evidenziato nel corso di un’annata intera: nessuna stagione era più rappresentata rispetto alle altre, eccetto che per i residui di fipronil, la cui frequenza osserva un picco nei mesi di marzo e aprile.
Le api sono esposte a queste molecole per contatto nella colonia e potenzialmente attraverso l’ingestione di pane d’ape. Eppure, sono necessarie maggiori informazioni per valutare la pericolosità di questi residui sulle colonie di api: dati sulla presenza dei pesticidi nelle colonie, nel pane d’api e nelle larve. Sono anche necessari dati circa le conseguenze dell’esposizione cronica delle api ad un pesticida o ad un’associazione di molecole.
Una delle questioni più difficili per la ricerca in apidologia è quella di sviluppare tecniche nuove che permettano di valutare sul campo gli effetti dell’inquinamento di pesticidi sulle api adulte.
Il mezzo migliore per valutare questa esposizione sarebbe quello di lavorare su colonie intere, ma questa soluzione sperimentale non è ancora disponibile. Allo stato attuale, e per quanto a nostra conoscenza, è difficile descrivere l’impatto sulle api dei pesticidi immagazzinati nell’alveare attraverso i granuli di polline.

Ringraziamenti
Desideriamo ringraziare tutti gli apicoltori che ci hanno messo a disposizione i loro alveari per questo studio. Senza la loro assistenza e la loro buona volontà questo studio non avrebbe visto la luce. Un grande ringraziamento anche ai nostri colleghi della Direzione dei Servizi Veterinari per il loro aiuto materiale.
Questo progetto è stato finanziato in parte da fondi FEOGA della Comunità Europea.

Marie-Pierre CHAUZAT,
Jean-Paul FAUCON,
Anne-Claire MARTEL,
Julie LACHAIZE,
Nicolas COUGOULE e
Michel AUBERT
mp.chauzat@afssa.fr
AFSSA, Les Templiers, 105, route des Chappes, BP 111
F-06 902 Sophia-Antipolis Cedex

Tratto dalla rivista La Santé de l’Abeille n° 216 – 11-12/2006
Traduzione di Federica Zotti

(Da L'Apis n.5 - 2007)