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biologia
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Spazio dedicato alla conoscenza della biologia dell'alveare per confrontarsi e discutere sulla gestione degli apiari

LE API E LO STRESS
Loro e noi: biologia delle api e tecniche di gestione degli apiari

di Eric H. Erickson

Pochi apicoltori si pongono la domanda se i loro metodi di allevamento e di gestione delle colonie non contrastino i normali processi biologici delle api. E sono ancora meno coloro che si pongono come obiettivo di assicurare che l'ambiente interno all'alveare sia naturale, il più vicino possibile a quello che sarebbe ottimale per la sopravvivenza delle api. Sembra che siamo arrivati a pensare alle famiglie d'api come a qualcosa di vago, che si possa trovare soltanto all'interno di casse squadrate e imbiancate: un po' come quei bambini che credono che il latte provenga da cartoni o contenitori di plastica. Il fatto è, ovviamente, che prima dell'intervento degli apicoltori le api allo stato selvatico erano -e sono ancora- adattate al loro ambiente originario e utilizzano come dimora cavità naturali degli alberi vivi, anfratti nelle rocce, buchi nel terreno e altri spazi di questo tipo.Come apicoltori, diamo per scontato che le casse imbiancate che forniamo come alveari siano in qualche modo adeguate, se non migliori rispetto alle cavità naturali. Troviamo difficile capire come, date le nostre strategie di allevamento e di gestione, le nostre api siano spesso incapaci di resistere agli assalti violenti delle condizioni atmosferiche, delle malattie, degli acari e magari persino alle incursioni di api africanizzate. Il fatto è che, nel momento stesso in cui collochiamo le api in alveari artificiali di legno, imponiamo loro una grossa quantità di stress.

Naturale…
Quando uno sciame di api lascia una cavità naturale alla ricerca di una nuova dimora, in circostanze naturali esse sono guidate interamente dal loro istinto. Esercitano questo istinto nella scelta di una cavità ben isolata, delle dimensioni appropriate. Qui costruiscono favi usando le loro innate abilità.
L'attaccatura di questi favi al soffitto interno e alle pareti della cavità, così come un piccolo ingresso collocato in alto, stabiliscono zone termiche e di umidità relativamente stabili per l'allevamento della covata e la comunicazione. Questa costruzione limita fortemente lo spostamento delle api, dell'aria e degli odori dell'alveare. La famiglia da poco insediata alleverà la sua prole, formerà le sue difese contro i nemici (malattie, parassiti e predatori), raccoglierà e immagazzinerà provviste in modo da assicurare una dieta nutrizionalmente adeguata e ben bilanciata. Se per qualsiasi ragione fallisse in questo tentativo, la popolazione declinerebbe e, se fallisse ripetutamente, morirebbe. Dopo poco le tarme della cera penetrerebbero per fare pulizia (distruggendo i favi) restituendo la cavità al suo stato originario. Il reparto addetto al governo della casa appronta la cavità per il prossimo sciame.
In uno scenario naturale, saranno evidenti tre fatti:
1-è minimo lo stress ambientale a cui è soggetta questa colonia
2- colonie con una composizione genetica che riduce l'idoneità alla sopravvivenza vengono velocemente eliminate, spesso prima ancora di aver prodotto fuchi,e
3-le tarme della cera sono insetti benefici che eliminano vecchie provviste a volte contaminate, tossine e organismi portatori di malattia. Il restauro della cavità assicura che nuovi sciami costruiscano nuovi favi incontaminati per l'allevamento di covata e l'immagazzinaggio del cibo.

Artificiale…
Ma poi entrano in scena gli uomini, guardiani non poi così benefici per le api e, di solito inconsapevolmente, impongono uno stress. L'apicoltore cattura lo sciame, lo alloggia in una cassa priva di isolamento, precaria e sovradimensionata e lo costringe a costruire favi. Le celle possono essere di dimensioni grandemente variabili a seconda del foglio cereo utilizzato. Il flusso interno d'aria e gli odori dell'alveare sono fortemente aumentati a causa dello spazio in più intorno ai telaini mobili e tra i corpi cassa, nonchè da un ingresso allargato e posto in basso. Questo porta a un consumo maggiore di energia da parte delle api per il controllo della temperatura e dell'umidità.
Le api sono soggette a modelli di gestione che portano a popolazioni esorbitanti e all'asportazione delle quantità eccessive di polline e/o miele. L'apicoltore altera la dieta della colonia in primo luogo stimolando un aumento della bottinatura e dell'allevamento di covata e poi rimuovendo selettivamente polline e miele (per esempio il miele e/o polline di inizio di stagione, lasciando solo provviste di tarda stagione che spesso hanno un più basso valore nutritivo).A volte, vengono rimpiazzati con sostituti artificiali. Sia la quantità naturale di cibo che la qualità sono quindi alterate.
Vecchi favi scuri, di solito contaminati dalla continua esposizione a microbi naturalmente presenti, tossine vegetali e pesticidi creati dall'uomo, vengono a volte conservati anche per trent'anni o più.
Le api vengono allevate sulla base di caratteristiche comportamentali estranee alla loro sopravvivenza (ma in armonia col loro ambiente attuale) e sono esposte, spesso senza protezione
(se si esclude la loro cassa priva di isolamento), agli estremi ambientali del freddo invernale e del caldo desertico e/o ai pesticidi.
In questo scenario di impronta umana sono evidenti tre fatti interamente diversi dallo scenario di cui sopra:
1-colonie domestiche d'api collocate dentro arnie sono sottoposte a stress raramente incontrati in natura
2-colonie domestiche la cui idoneità genetica alla sopravvivenza può essere ridotta sono mantenute in vita così da perpetuare, spesso inconsapevolmente, i geni indesiderabili
3-il governo della casa normalmente gestito dalla tarma della cera si aggiunge alle responsabilità delle api operaie o rimane inevaso. Quindi tossine, organismi patogeni e altri elementi indesiderabili dell'ambiente spesso si accumulano nell'alveare per molti anni, riducendo ulteriormente l'abilità di una colonia di funzionare normalmente. Che così tante colonie diminuiscano o soccombano per ragioni varie non suscita meraviglia quanto il fatto che così tante ne sopravvivano a dispetto degli apicoltori!

E' su quest'ultimo punto che dobbiamo imparare a focalizzarci se vogliamo capire lo stress delle api e ridurlo.
Ricordiamo che le api funzionano come altri insetti, mammiferi e persino esseri umani. Esse imparano tramite memoria a breve e lungo termine ma possono venire confuse da elementi eccezionali o avversità. Per esempio, esse hanno una percezione e una risposta rispetto all'ambiente, ma riescono ad adattarsi solo entro certi limiti e quindi possono congelare o surriscaldarsi: Funzionano in modo meno efficiente sotto stress nutrizionale e il loro sistema immunitario può essere compromesso da elementi tossici dell'ambiente. Il compito è di riconoscere quando si produce lo stress nelle colonie domestiche e assistere le api durante i momenti difficili.

STRESS
Lo stress, così come si manifesta nelle api, non è ancora stato sufficientemente messo a fuoco. Per valutare pienamente gli effetti di ciò che induce stress nelle api, abbiamo bisogno di sapere molto più di quanto attualmente sappiamo sulla biologia delle api. Detto questo, esaminiamo comunque dettagliatamente ciò che sappiamo e ciò che presumiamo su diverse probabili cause di stress per le api.


CLIMA, CONDIZIONI DEL TEMPO E ARNIA
Tra gli elementi di stress per le api, pochi sono più devastanti, per le colonie domestiche, delle condizioni atmosferiche. Mentre le colonie allo stato selvatico sono perlopiù in condizioni confortevoli all'interno delle loro cavità naturali, le colonie domestiche, poste in arnie prive di isolamento, devono lottare per sopravvivere agli eccessi stagionali di inverni caldi e estati fredde. Se sopravvivono, e per molte così non è, la loro produttività è ridotta in modo significativo. Non vogliamo dire che le colonie allo stato selvatico non siano influenzate da cambi stagionali e climatici -probabilmente lo sono, ma senza dubbio a un livello molto inferiore per i fattori discussi in precedenza. Esse sopravvivono anche perché hanno ancora gli strumenti per affrontare le avversità acquisiti attraverso millenni di evoluzione.

In un albero vivente la colonia d'api è solitamente circondata da un buon spessore di duramen e alburno più uno strato di tessuto vivente (il cambio) e corteccia. Il valore R (1 diviso per la conduttività termica e il materiale) per le pareti della cavità di un albero vivente sta tra 5 e 15, forse anche più, anche se non esistono misurazioni precise. Il fattore R per una tavola di pino di 1 pollice (=2,539 cm) (che è in realtà 0.75 di pollice) è 1, dove l' isolamento è praticamente zero (Wheast, 1980). Perciò, il fattore R in un'arnia è assai differente da quello di una colonia-tipo allo stato selvatico (nota: il fattore R dei muri nelle abitazioni di nuovo tipo degli Stati Uniti è pari a 19). Il tessuto vivente che circonda la cavità dell'albero genera del calore tramite processi metabolici. Inoltre, le cellule del cambio trasportano acqua fresca dal terreno alla cima della pianta, una funzione che probabilmente conferisce stabilità termica o rinfresca leggermente la cavità in estate. In inverno, il cambio è fortemente raffreddato, ma non gelato, contribuendo all'isolamento in aggiunta alle pareti della cavità. In quelle zone del mondo dove alberi grandi abbastanza da poter ospitare una colonia d'api sono pochi, quando pure ci sono, le api utilizzano spaccature nelle rocce o buchi nel terreno. La massa di terra e roccia è un cuscinetto termico e una protezione dall'umidità virtualmente illimitata per queste piccole cavità, un fatto che può essere apprezzato meglio quando si percepisca l'aria espulsa all'ingresso di una vasta caverna sotterranea in piena estate o pieno inverno.
Ci sono studi che mostrano come la temperatura all'interno di una cassa non isolata differisce di poco dalla temperatura ambientale (Owens, 1971). Perciò, a seconda della località, la temperature interna dell'alveare al di fuori del glomere può variare tra -30 gradi Fahreneheit (-34 gradi Celsius) fino a 115 gradi Fahrenheit (46 gradi Celsius). Questa potenziale fascia di 145 gradi Fahrenheit (70 gradi Celsius) è senza dubbio assai differente da quella di cavità naturali in cui la variazione non è probabilmente di più o meno 30 gradi Fahrenheit (17 gradi Celsius). Questo concetto trova maggior sostegno nel lavoro di Severson e Erickson (1985) che ha mostrato come nel Wisconsin il consumo di miele per la produzione di calore da parte delle colonie d'api non varia con la severità delle temperature esterne invernali. Perciò si deve assumere che una volta che il meccanismo del riscaldamento raggiunge il massimo rendimento, ciò che le api possono fare per sopravvivere ad aumentate condizioni di freddo è di serrare il glomere. Un altro lavoro (Erickson, inedito) indica che durante l'allevamento della covata le api operaie mantengono l'umidità assoluta quasi al punto di saturazione all'interno del nido di covata. Durante i mesi invernali, l'umidità all'interno del glomere è solo leggermente più bassa. Dal momento che sia la produzione di calore che quella di umidità vengono messe in atto attraverso il metabolismo del miele, si deve assumere che sia le provviste di miele sia la forza fisiologica delle api vengono ridotte senza necessità, durante l'inverno, in quella cavità priva di isolamento che è l'arnia.
Diversi studi hanno mostrato che le api sono in grado di compensare temperature estreme riuscendo a sopravviverle. Tuttavia, quello che questi studi non hanno considerato è lo svuotamento di risorse fisiologiche della colonia. Gli effetti di questo stress possono essere significativi in termini di riduzione dell'allevamento di covata o della bottinatura e dell'aspettativa di vita delle api.

DIMENSIONI DELLA COLONIA
Il numero di api in una normale colonia allo stato selvatico varia da circa 14.000 a 25.000 (Seeley e Morse, 1976).
Gli apicoltori, utilizzando diverse strategie, sono capaci di aumentare le popolazioni fino a circa 60.000 (Farrar, 1968). Queste strategie comprendono l'aumento dello spazio disponibile per la covata (per esempio le dimensioni dello spazio vuoto), l'inversione della covata, la nutrizione stimolante e l'allevamento di ceppi in grado di fornire un'aumentata produzione di covata.
La concezione di base dell'arnia Langstroth può aver contribuito all'aumento di dimensione delle popolazioni allevate. Per esempio, gli spazi creati dallo sviluppo del telaio mobile alterano le modalità di flusso dell'aria all'interno dell'alveare. Questo aumento del potenziale movimento d'aria è magnificato dagli sforzi degli apicoltori per ventilare gli alveari e fornirli di un largo ingresso spostato verso il fondo della cavità.Al contrario, la cavità naturale che le api scelgono hanno favi fissati alle pareti e al soffitto. Lo scambio d'aria è limitato tra i favi larghi, ondulati e penduli. La ventilazione è fortemente ridotta da un ingresso solitamente posto in alto, generalmente l' esiguo foro di un nodo del legno, una crepa o una fenditura (Avitabile e altri, 1978).
Sappiamo che l'integrità della colonia è mantenuta, almeno in parte, dai feromoni -sostanze chimiche emanate dalle api (Gary, 1975): Prodotti gassosi del metabolismo interno all'alveare, come acqua, etilene e anidride carbonica possono anch'essi regolare l'attività e il comportamento delle api. Per questo è ragionevole assumere che un'eccessiva circolazione d'aria all'interno dell'arnia e la ventilazione all'ingresso alterino significativamente le concentrazioni di questi bioregolatori.
Viene affermato che nei climi freddi le colonie devono essere ventilate per evitare l'accumulo di umidità e di gelo nella colonia. Ma quest'acqua in eccesso è il prodotto della condensa sulle pareti non isolate dell'arnia (Detroy e altri, 1982). Perciò sia condensazione che ventilazione attirano umidità dal glomere, stressando le api nel momento in cui causano un aumento del metabolismo del miele per mantenere sia la temperatura che l'umidità nella loro "area di comfort".

DIMENSIONI DELLE CELLE
Ignorato dalla maggior parte degli apicoltori, il tema della dimensione relativa delle celle del favo (e del foglio cereo) è stato oggetto di controversia fin dalla fine dell''800 e persino prima (Erickspn e altri, 1990) quando, in Europa, il diametro del rilievo della cella su fogli cerei stampati era 5.0 mm. Tuttavia, Baudoux cominciò alla fine dell'800 a condurre una serie di esperimenti che dimostravano che questa dimensione più piccola del naturale provocava anormalità di comportamento nelle api e riduceva la produttività della colonia.
In ulteriori esperimenti, dimostrò che api più grosse con ligule più lunghe potevano essere prodotte in celle più larghe del normale (6.0 mm di diametro).Alla fine volle mostrare come questo aumento di dimensioni avrebbe portato a una maggior produttività della colonia e che le dimensioni delle api nelle generazioni successive sarebbe divenuta ereditaria. Le ultime due tesi di Baudoux sono state in seguito ridimensionate. Studi più recenti (Grout, 1973) hanno mancato di fornire evidenza scientifica per un'aumento di produzione del miele con api prodotte in celle più larghe.
Da tutto questo è emerso il concetto che più grande meglio è, ma è davvero così? Gli attuali standard industriali per la dimensione di celle stampate su fogli cerei è 5.4 mm o più. Ma il diametro delle celle così come le costruiscono per istinto le api è leggermente meno di 5.2 mm (vedi Erickson e altri, 1990). La differenza nella dimensione delle celle comporta che, date delle aree equivalenti, in un nido di covata con celle più piccole possono essere prodotte più api: questo si traduce in una più rapida crescita primaverile e probabilmente in meno energia metabolica spesa nella produzione di ciascun'ape. Potrebbe anche tradursi in un tempo abbreviato di sviluppo larvale-pupale.
A questo punto dobbiamo riprendere il tema dello stress. Celle più larghe stresseranno le api (così come Badoux dimostrò per celle anormalmente piccole -vedi Erickson e altri, 1990)? S i potrebbero ridurre i problemi di nutrizione, invernamento, malattie e acari ritornando alla dimensione naturale delle celle, perlomeno nel nido di covata?

ETA' DEL FAVO
Gli apicoltori preferiscono di solito tenere i vecchi favi nei loro alveari per molti anni (da 20 a 40) piuttosto che sostituirli. Credono che il processo di costruzione di un favo, la trasformazione di miele in cera riduca significativamente la produzione di miele della colonia. Tuttavia, non saprei trovare nessun dato scientifico che possa suffragare questa convinzione.
Il miele prodotto in favi vecchi e scuri è di solito di colore più scuro e le api possono essere più piccole a causa degli strati accumulati internamente alle celle. Molte molecole organiche e la maggior parte dei pesticidi sono lipofili ("amano" cioè grasso e cera, inclusa la cera d'api che a questo scopo è una delle cere più adatte). A causa della loro elevata affinità ai grassi, molte sostanze tossiche e potenzialmente pericolose dall'ambiente si raccolgono nei favi di cera d'api. Quindi si potrebbe sostenere che la cera prodotta dalle api serve da "fegato" della colonia fornendo un meccanismo naturale di pulizia nell'alveare. Un tale meccanismo assicurerebbe un ambiente pulito per l'allevamento della covata e per provvedere un nutrimento sano e gradevole, ma la capacità della cera di favo di assorbire sostanze tossiche non è illimitata. Per cui il tentativo di mantenere vigorose le colonie su favi vecchi assomiglia al voler mantenere in vita un paziente con un fegato cirrotico. E' probabile che il presunto risparmio dovuto al mantenimento dei vecchi favi sarebbe più che compensato dal fatto che favi nuovi aumentano la produttività di colonie sane e riducono la dipendenza da medicine e integrazione alimentare. Questa è da lungo tempo l'opinione di Glen Stanley, Des Moines, Iowa (comunicazione personale).
Come tutti i mondi, anche quello delle api è pieno di pericoli, non pochi dei quali sono dati da tossine naturali. Ci sono, per esempio, tossine nel nettare e nel polline di alcune piante così come tossine prodotte esternamente da funghi che possono svilupparsi su questi prodotti florali. Le api raccolgono comunque questi materiali, e di solito senza effetti negativi. Magari, se capissimo bene tutti quei meccanismi naturali come quello della cera che protegge le api da certe tossine, saremmo capaci di utilizzarli per proteggere le nostre colonie da pesticidi e altri pericoli chimici prodotti dall'uomo.

PROPOLI
La propoli è una miscela di resine vegetali, cera e detriti dell'alveare. Le api operaie usano una specie di solvente, di probabile origine ghiandolare, per miscelare questi materiali nella familiare, appiccicosa sostanza che molti apicoltori trovano spiacevole. Sono stati sviluppati ceppi d'api che producono pochissima propoli.
La propoli è probabilmente di alto beneficio per le api perché contiene sostanze antimicrobiche dette terpeni. I terpeni, come il pinene, il limonene e il geraniolo, per nominarne solo qualcuno, sono noti battericidi, fungicidi e acaricidi. Si è mostrato come questi terpeni siano di grande importanza nella biologia di altri insetti. Perciò, si può volentieri congetturare che la riduzione della propoli negli alveari domestici può aver reso le nostre colonie più suscettibili a malattie e infestazioni di acari.

API PIU' GRANDI
Le api sono state allevate selettivamente per secoli. Tra le diverse caratteristiche che sono state alterate o magnificate ci sono la produttività, la docilità, il colore e la taglia. Sfortunatamente, ogni selezione artificiale e programma di allevamento ha i suoi rischi perché l'esaltazione di una caratteristica può condurre, e spesso in effetti conduce, alla perdita di altre -come la convenienza riproduttiva e la immunità naturale. Frequentemente una tale perdita rimane inavvertita per diverse generazioni, e di solito non viene riconosciuta se non quando una calamità si abbatte sulla popolazione.
Lo spazio non permette la discussione di molte potenziali delusioni che possono derivare da passati e presenti programmi di allevamento. E' opportuno tuttavia citare un tentativo forse mal indirizzato di selezione: allevare api più grandi. Come si è precedentemente osservato l'interesse dell'apicoltore rispetto ad api di maggiori dimensioni viene da lontano; e mentre la dimensione è in parte funzione della relativa dimensione delle celle, c'è anche una componente ereditaria. Perciò oggi abbiamo regine più grosse che producono api più grosse in celle più larghe.
La domanda da porsi è: "le api più grosse richiedono un periodo di sviluppo più lungo?" Se è così, qual è l'impatto sulla vitalità della colonia e particolarmente sulle dimensioni della colonia, i ritmi di avvicendamento delle api operaie, l'efficienza nell'utilizzazione di cibo larvale, la suscettibilità a malattie ed acari, così come sul riscaldamento efficiente del nido di covata? Il tema delle dimensioni dell'ape merita uno studio esteso, particolarmente riguardo all'alterazione dell'impatto di pericoli ambientali capaci di indurre stress nelle popolazioni d'api! Per esempio, api più grosse sono più o meno suscettibili agli estremi di umidità e temperatura, e ai pesticidi?

RISORSE FORAGGERE
Il singolo e più importante fattore che limita la crescita, lo sviluppo e la produttività di una colonia altrimenti normale è la disponibilità di polline e nettare. L'ecosistema delle piante (non l'apicoltore) regola tutti gli aspetti dello sviluppo della colonia e il rendimento. Alcune specie di piante o varietà coltivate producono maggiori quantità di nettare e polline. Eppure piante che subiscono uno stress legato all'acqua, alla luce o a carenze nutritive, possono limitare o sospendere la produzione di nettare e polline, stressando a loro volta le colonie d'api vicine.
L'ape richiede una dieta equilibrata. Poiché sono poche, se mai esistono, le singole specie di polline che possono costituire una dieta nutrizionalmente completa per l'ape, è essenziale una diversità di specie di piante per lo sviluppo di colonie sane e vigorose. Frequentemente questa diversità viene meno in zone che hanno problemi di siccità e dove viene praticata la monocultura in aziende prive di infestanti. Lo stress delle piante può anche abbassare il valore nutritivo del bottino florale, nettare o polline. Come risultato di qualcuna di queste condizioni, le colonie possono diminuire. Le colonie più dotate di adattamento e non altrimenti stressate sopravvivranno più a lungo sulla base di risorse provenienti da piante sottoposte a stress ambientale.
Infine, la facilità con cui le api possono bottinare con successo da un appezzamento di fiori è ben nota.
L'accessibilità dei fiori è importante, ma troppo spesso gli apicoltori mancano di riconoscere che più le loro colonie sono vicine alla sorgente florale, più queste risorse saranno sfruttate in modo efficiente. Il concetto è semplice: più lontano una colonia deve volare per raccogliere nettare, più miele sarà usato come carburante. L'equivalente di un miglio di volo per gallone di miele (km per litro) può essere facilmente calcolato per un'ape o una colonia (circa 7 milioni di MPG). E' altresì importante il logoramento dell'ape. Le api volano per una media di sole 140 miglia (circa 240 km) fino ad un massimo di 500 (=800 km) nell'arco di una via prima di logorarsi (Neukirch, 1982) Perciò se è vero che le api possono bottinare a distanze di più di 5 miglia dall'alveare, tali distanze ridurranno però l'efficienza di bottinatura e la vita dell'operaia.

IL NEMICO
La colonia d'api ha un certo numero di induttori naturali di stress e di nemici, tra cui le condizioni meteorologiche, i disastri naturali, predatori, parassiti, malattie. Gli ultimi sono ben descritti nel libro pubblicato da Morse (1990). Tuttavia, nessuno di questi infligge così tanto stress alla colonia come l'apicoltore.
Il mio scopo, nello scrivere questo articolo, è semplicemente di sottolineare, come affermato nel paragrafo d'apertura, che troppo spesso gli apicoltori stressano le loro api. E' possibile augurarsi che portando attenzione a qualcuna delle poco riconosciute ma significative fonti di stress per le api, gli apicoltori nel mondo possano essere in grado di migliorare la loro strategia di gestione delle colonie e, di conseguenza, i loro profitti.

Riferimenti:

Avitabile, A., D. P. Strafstrom and K. J. Donovan. 1978. Natural nest sites of honey bee colonies in trees in Connecticut, USA. J . Apic. Rea. 17:222-226.

Detroy, B. F., E. H. Erickson and K. Diehnelt. 1982. Plastic hive covers for outdoor wintering of honey bees. Am. Bee J. 122:583-587.

Erickson, E. H., D. A. Lusby, G. D. Hoffman and E. W. Lusby. 1990. On the Size of Cells: Speculations on foundation as a colony management tool. Glean. Bee Cult. 118:89-101.

Farrar, C. L. 1968. Productive management of honey bee colonies. Amer. Bee J. 108:1 - 20.

Gary, N. 1975. Activities and behavior of honey bees. IN: The Hive and the Honey Bee, Dadant & Sons (eds.), Hamilton, IL, p. 185-264.

Grout, R. A. 1937. The influence of size of brood cell upon the size and variability of the honey bee (Apis mellifera L.). Iowa Agr. Exp. Stn. Res. Bull. No. 218, p. 260-279.

Morse, R. A., ed. 1990. Honey Bee Pests, Predators, and Diseases, (second edition). Ithaca, Cornell Univ. Press.

Neukirch, A. 1982. Dependence of the life span of the honey bee (Apis mellifica) upon flight performance and energy consumption. J. Comp. Physiol. 146B:35-40.

Owens, C. D. 1971. The thermology of wintering honey bee colonies. USDA Tech. Bull. No. 1429, 32 p.

Seeley, T. D. and R. A. Morse. 1976. The nest of the honey bee (Apis mellifera L.). Insectes Sociaux 23:495-512.

Severson, D. W. and E. H. Erickson. 1985. Honey consumption by honey bee colonies in relation to winter degree-day accumulation. Amer. Bee J. 125:643-644.

Weast, R. C. (Ed.). 1980. CRC Handbook of Chemistry and Physics, 60th Edition, CRC Press, Boca Raton, Florida, 370p.